Cognitive effects of precentral cortical stimulation for pain control: an ERP study

• Published in: Neurophysiologie clinique Vol. 32; no. 5; pp. 313 - 325
• Main Authors: Montes, C., Mertens, P., Convers, P., Peyron, R., Sindou, M., Laurent, B., Mauguière, F., Garcia-Larrea, L.
• Format: Journal Article
• Language: English
• Published: Paris Elsevier SAS 01.11.2002; Elsevier
• Subjects: Adult; Aged; Biological and medical sciences; Cerebral Cortex; Cognition; Cognitive potentials; Diseases of the nervous system; Douleur; Electric Stimulation Therapy; Event-related potentials; Evoked Potentials; Female; Humans; Male; Medical sciences; Middle Aged; Motor cortex stimulation; P300; Pain; Pain - physiopathology; Pain Management; Potentiels cognitifs; Potentiels évoqués; Radiotherapy. Instrumental treatment. Physiotherapy. Reeducation. Rehabilitation, orthophony, crenotherapy. Diet therapy and various other treatments (general aspects); rTMS; Stimulation du cortex moteur; Stimulation transcrânienne; Transcranial stimulation; Cognitive potentials; Pain; Stimulation du cortex moteur; Douleur; P300; Event-related potentials; Transcranial stimulation; Potentiels évoqués; rTMS; Motor cortex stimulation; Potentiels cognitifs; Stimulation transcrânienne; Human; Cognitive disorder; Brain stem; Electrical stimulus; Central nervous system; Instrumentation therapy; Motor cortex; Complication; Thalamus; Event evoked potential; Brain (vertebrata); Functional imaging
• ISSN: 0987-7053
• DOI: 10.1016/S0987-7053(02)00340-4

Electrical stimulation of the motor cortex (MCS) is a promising and increasingly used neurosurgical technique for the control of refractory neuropathic pain. Although its mechanisms of action remain unknown, recent functional imaging data suggest involvement of the thalamus, brainstem and anterior cingulate/orbitofrontal cortex. Since some of these areas are also implicated in higher cognitive functions, notably attentional processes, we analysed cognitive ERPs and behavioural performance during an “oddball” auditory detection task in patients submitted to this procedure. Eleven consecutive patients undergoing MCS because of neuropathic refractory pain, ranging in age from 25 to 71 years, were included in the study. ERPs were obtained in all cases both during the application (“MCS-on”) and within the 10 min that followed discontinuation of the procedure (“MCS-off”). In five patients, ERPs could also be obtained just before the start of MCS. When the patients’ sample was taken as a whole, there were no consistent effects of MCS on the ERPs. There was, however, a significant interaction of MCS action with the patients’ age, reflecting a significant delay during MCS of the cognitive responses N2 and P3 (N200 and P300) in the group of patients older than 50 years exclusively. This effect was rapidly reversible after MCS discontinuation. No MCS-related changes were observed in the N1 component. At the individual level, the effect of MCS on the endogenous ERPs was highly variable, ranging from a total stability of ERPs (mostly in younger subjects) to latency differences of tens of milliseconds in the older group. These results, together with recent experiments showing P300 alteration during repetitive transcranial stimulation, suggest that motor cortex stimulation may interfere with relatively simple cognitive processes such as those underlying target detection, and that the risk of abnormal cognitive effects related to cortical stimulation may increase with age. Although the procedure appears on the whole remarkably safe, complementary neuropsychological studies in this category of patients are advised, as well as caution to possible adverse cognitive effects when using MCS in the elderly, notably in the presence of pre-existent cerebral lesions. La stimulation électrique du cortex moteur (SCM) est une technique neurochirurgicale prometteuse et de plus en plus utilisée pour le contrôle de la douleur neuropathique pharmaco-résistante. Bien que les mécanismes d’action de cette technique demeurent inconnus, des données récentes d’imagerie fonctionnelle suggèrent la participation du thalamus, du tronc cérébral et des structures cingulaires et orbitofrontales. L’implication de certaines de ces structures dans les fonctions cognitives supérieures, notement attentionelles, nous a poussé à étudier chez des patients soumis à cette technique les potentiels évoqués cognitifs (PEC) et les performances comportementales au cours d’une tâche de détection de discordances (« oddball »). Ont été inclus dans cette étude 11 patients consécutifs, d’âge compris entre 25 et 71 ans, soumis à une SCM en raison de douleurs chroniques neuropathiques réfractaires. Les enregistrements ont eu lieu chez tous les patients pendant l’application de la SCM, et dans les 10 min qui ont suivi l’arrêt de la stimulation. Chez 5 patients, des réponses ont pu être également obtenues juste avant la mise en route du stimulateur. Lorsque le groupe de patients est pris dans son ensemble, il n’y a pas d’effet significatif de la SCM sur les PEC. Il y a, cependant, une interaction significative entre l’action de la SCM et l’âge du patient, reflétant un retard significatif des composantes cognitives N2 et P3 pendant la SCM dans le groupe des patients les plus âgés (>50 ans) exclusivement. Cet effet était rapidement réversible après l’arrêt de la SCM. Aucun changement significatif ne fut observé sur la composante N1. Au niveau individuel, l’effet de la SCM sur des ERPs endogènes était très variable, allant de la stabilité complète des PEC sous SCM (surtout chez les sujets les plus jeunes) jusqu’à des différences de latence de dizaines de millisecondes chez des patients âgés. Ces résultats, en accord avec des expériences récentes montrant des modifications du P300 au cours de la stimulation magnétique transcrânienne, suggèrent que la stimulation du cortex moteur puisse interférer avec des processus cognitifs relativement simples comme ceux sous-tendant la détection de cibles, et indique aussi que le risque d’effets cognitifs augmenterait avec l’âge. Bien que l’innocuité de la procédure soit claire dans l’ensemble, des études neuropsychologiques complémentaires semblent recommandables, ainsi que la prise en compte des effets cognitifs secondaires possibles quand on utilise de la SCM chez des sujets âgés, notamment chez des patients porteurs de lésions cérébrales préexistantes.